Determinado a se livrar da maldição de ser filho ilegítimo de Satã, Rin segue os passos de seu mentor e se alista na Academia Vera Cruz para se tornar exorcista.
Quando seu irmão gêmeo Yukio começa a estudar na conceituada Academia Vera Cruz, Rin começa a ficar preocupado com seu próprio futuro.
Avisado de que nunca deve empunhar a espada Koma, Shiro a entrega a Rin e o esconde no porão do monastério.
Destinado a se tornar exorcista, Rin é levado para a Academia Vera Cruz pelo misterioso Mephisto, um amigo de seu falecido pai.
Quando Yukio aceita um caso, Rin o acompanha até a loja de suprimentos para exorcismo. Lá ele conhece uma garota com deficiência nas pernas que cuida de seu jardim.
Suguro está batalhando para se tornar um exorcista e reestabelecer o templo de sua família, mas ser colega de classe de um preguiçoso como Rin é insuportável.
Rin segue os conselhos de Yukio e começa a cozinhar na cozinha do dormitório, preparando o almoço na noite anterior. Mas, de manhã, toda a comida desapareceu!
Para superar sua timidez, Shiemi promete a si mesma que fará novos amigos, mas sua inépcia é um empecilho.
Arrasada por não ter conseguido salvar seu melhor amigo, Izumo desconta sua raiva em Suguro. O conflito entre eles se intensifica, e a classe toda fica de detenção.
Lutando juntos pela primeira vez, Rin e os outros enfrentam um terrível ataque e são confrontados por Mephisto e pelos professores da escola de exorcistas.
Quando o familiar dos Cavaleiros da Vera Cruz vai à loucura, Yukio é chamado para conter a crise.
Rin, Shima e Izumo conhecem um garoto chamado Yohei, que lhes conta sobre o Demônio do Mar Profundo que tirou a vida de seu pai.
A classe investiga supostos fantasmas vistos em um parque de diversões, onde Rin e Shiemi encontram o espectro de uma criança.
Arrastado para a base subterrânea, Rin descobre que Shura já foi discípulo de Shiro e que pretende eliminá-lo.
As férias de verão começam, mas não há descanso para Rin e os outros ExWires. Eles precisam participar de um treino e se preparar para um verdadeiro combate.
A estratégia de Suguro funciona para os ExWires, mas uma mariposa gigante aparece e ataca Rin.
Consumido pelo poder de suas chamas, Rin vai à loucura! Quando recupera o controle, ele acaba sendo capturado por Anjo, o atual paladino.
A audiência continua, e a Ordem é incapaz de decidir o futuro de Rin, já que Mephisto o declarou “uma arma para contra-atacar Satã”.
Durante um treino para controlar suas chamas, Rin é atacado por um demônio. Os membros da escola são designados para investigar como ele se infiltrou na academia.
Quando descobrem que o aniversário de Izumo se aproxima, os estudantes da academia decidem fazer uma festa surpresa para ela.
O monastério onde Rin e Yukio cresceram é atacado por um misterioso agressor, que deixa para trás uma mensagem críptica.
O agressor consegue escapar, mas tudo começa a voltar ao normal no monastério após o ataque. Enquanto isso, Yukio recebe uma visita surpreendente.
Devido aos recentes acontecimentos, Mephisto e os Conselheiros da Ordem são expulsos, deixando o caminho livre para Ernst se tornar papa.
Ernst planeja evocar o Portão de Geena usando o sangue de Rin. Para proteger o irmão ferido, Yukio se oferece para substituí-lo.
Hordas de demônios saem do portal de Gehenna e atacam as pessoas da cidade da Academia Vera Cruz.
Com a ajuda de Shura e Anjo, Rin e Yukio atacam o gigante portal Gehenna, travando uma difícil batalha contra os incríveis poderes de Satã.
Rin Okumura, exposto como filho de Satã após o ataque de Amaimon, foi colocado sob a supervisão de Shura Kirigakure pela Ordem da Verdadeira Cruz. Enquanto ele treina a manipulação de suas chamas azuis, eles sabem do roubo de um poderoso objeto.
Rin é enviado como parte da unidade de reforços do escritório de Quioto, que guarda o esconderijo do Olho Direito do Rei Impuro. A Seita Myoda, liderada pelo pai de Bon e responsável pela proteção do Olho, aguenta os ataques recentes.
Enquanto Bon, Konekomaru e Shiemi tentam lidar com os eventos recentes, Yaozo convoca os chefes de todas as famílias da Seita Myoda. Enquanto discutem o incidente com o Olho Direito, os membros começam a questionar as misteriosas ações do sumo sacerdote Tatsuma.
Quem está traindo a Seita Myoda? Sem a presença do sumo sacerdote Tatsuma, a reunião geral se torna um caos e termina sem uma conclusão. Quando Suguro decide encontrar e questionar seu pai, ele testemunha alguém se esgueirando no escritório regional de Quioto...
Apesar do traidor ter sido revelado, o Olho Direito do Rei Impuro fora roubado. Enquanto confronta Ryuji, Rin perde o controle e libera suas chamas azuis em frente a todos os exorcistas presentes. Durante a comoção, Tatsuma entrega a Shura uma carta para Rin.
Shiro Fujimoto, o pai adotivo de Rin e Yukio, encontrou Tatsuma Suguro enquanto tentava tomar a espada demoníaca, Kurikara. Na carta, Tatsuma revela as circunstâncias de como a espada, principal objeto de adoração da Seita Myoda, chegou às mãos de Rin.
O Rei Impuro foi revivido! Em sua carta, Tatsuma pede que Rin use a Espada Koma para lugar, mas será que ele conseguirá? E para piorar as coisas, Mephisto aparece repentinamente com notícias de que Rin foi sentenciado à morte!
O miasma se espalha pelas ruas enquanto os exorcistas começam a conter o crescimento do Rei Impuro. Rin parte com os outros alunos para encontrar Tatsuma. Yukio está na linha de frente, sem saber que seu irmão saiu de sua cela, quando nota algo estranho...
"Você odeia o seu irmão, não é?" Yukio fica abalado quando Todo pede que admita seus verdadeiros sentimentos. Yukio reflete sobre os pensamentos que teve desde pequeno. Enquanto isso, Suguro herda as Chamas da Onda de Reversão e parte para o esporângio junto de Rin.
O esporângio finalmente estourou, revelando o Rei Impuro. Tomado pelo miasma, Suguro mal consegue manter a barreira e cada momento que passa ele chega mais perto de seu limite. Rin se questiona por que não consegue sacar a espada, mesmo estando encurralado.
Rin finalmente consegue sacar a espada demoníaca. Shura fala que ele "precisa ganhar um lugar neste mundo!" Porém, parece que não há uma forma de parar o crescimento do Rei Impuro. E caso as forças de Suguro acabem, a barreira irá se desfazer!
A visão de uma chama azul no céu noturno faz lembrar a "Noite Azul", mas trouxe um resultado totalmente diferente. Agora que os incidentes envolvendo o Rei Impuro terminaram, aqueles que foram afetados estão seguindo em frente.
Rin quer fazer amizade com Godainn, um garoto que parece estar conseguindo ver demônios. Para isso, ele busca alguma forma de fazer com que ele pare de vê-los. Para isso, Mephisto propõe a ele e seus amigos um teste.
Yukio é chamado para uma reunião no Vaticano. Após isso, Rin e seus amigos são chamados para encarar outro desafio em mais uma aula extracurricular. Mas dessa vez Kamiki e Izumo devem trabalhar sozinhas.
Se aproxima o festival da Academia Vera Cruz. Rin e companhia estão muito empolgados com a festa de dança, mas eles precisam de um par do sexo oposto para participar. No entanto, tudo começa a complicar quando todas as meninas começam a recusar os convites...
Izumo de repente é atacada durante o festival e de repente Rin e seus amigos se veem tentando ao máximo ajudá-la. Mas quem será o verdadeiro inimigo em meio a tudo isso?
Depois do incidente na Academia de Vera Cruz, Rin e companhia partem para Inari Taisha para tentar descobrir mais sobre os Illuminati e para tentar salvar Izumo Kamiki, que foi sequestrada por eles.
Izumo Kamiki é filha de Tamamo, Sacerdotisa Chefe e herdeira da família Kamiki, os usuários da Pedra Assassina, capazes de controlar a Nove Caudas. Izumo era uma garota quase normal, até que um dia sua mãe começa a mudar de comportamento. Em meio a isso, Izumo é visitada por um grupo de pessoas que se designa como os "Illuminati".
Enquanto Izumo tenta fugir, o grupo de Rin e Yukio invade a Cidade da Paz Inari. Mas o que será que os espera em território inimigo?
Gedoin se encontra com Lúcifer e recebe orientações de como prosseguir para conter a invasão de Rin e companhia. No entanto, logo em seguida ele recebe uma notícia ruim com relação a Izumi. Enquanto isso, Rin e seus amigos tentam sair das prisões que foram colocados.
Gedoin se revela para Rin e seus amigos, mostrando o terror dos seus experimentos. Em meio a isso, Rin parte para tentar salvar seus amigos, enquanto começa o experimento para colocar a Nove Caudas na Izumo.
Rin e seus amigos conseguem chegar até Izumo, mas ela está possuída pela Nove Caudas, enquanto Gedoin prepara um novo ataque. Será que vão conseguir resgatá-la?
Depois da batalha contra os Illuminati, Rin e seus amigos descobrem a verdade sobre Shima, o que os faz questionar as atitudes que tiveram com relação a ele até o momento.
Rin e companhia ganham um dia de folga em um resort. Em meio a isso ainda pairam dúvidas sobre Shima. Ao mesmo tempo, Yukio parece ter alguns conflitos internos sobre algo que esconde de todos.
Após os recentes eventos, algumas alterações começam a acontecer na escola. Ao mesmo tempo que os exames foram adiantados, um novo professor aparece...
Rin e seus amigos começam a se preocupar com as provas para se tornarem exorcistas. Enquanto isso, Yukio sofre com a manifestação de poderes que não consegue explicar.
Rin e Yukio são informados por Mephisto do desaparecimento de Shura. Agora eles rumam para as terras gélidas de Aomori, em busca de sua amiga. No entanto, os detalhes da sua origem parecem fadá-la a um destino cruel.
Shura chega até Hachiro enquanto ele usa seus poderes hipnóticos. No entanto, Yukio resolve propor um novo acordo com o ser imortal...
Enquanto Shura lembra do seu passado, a batalha contra Hachiro continua. Mas será que ela conseguirá escapar do seu destino?
Shura retorna para escola e questiona Mephisto sobre a situação. Bon e Lightining começam uma investigação. Enquanto isso, Rin declara seu amor para Shiemi e a pede e namoro. Mas será que seus sentimentos serão correspondidos?
Lightning vai atrás da verdade e descobre um maior envolvimento de Mephisto do que ele pensava. Sem outra escolha, Mephisto se vê obrigado a mostrar a verdade por trás da Noite Azul.
Enquanto Shiemi traz uma novidade que deixa todos confusos, o grupo decide fazer uma festa para comemorar o Natal e o Aniversário de Rin e Yukio. Todos se separam para fazer os preparativos, ao mesmo tempo que parte do passado começa a vir à tona.
Todos vão comemorar o Ano Novo junto a um casamento. Em meio a isso, Lightning continua sua investigação e Yukio começa a agir de forma estranha.
Os exorcistas estão ocupados lidando com demônios aparecendo em áreas urbanas. Shura via para a linha de frente enquanto o mundo entra em caos.
Sem saber lidar com suas emoções, Yukio toma medidas drásticas, mas é impedido por Satã. Rin corre em busca do irmão ao saber do que aconteceu. O mundo entra em um caos ainda maior.
Rin tenta fugir com o Yukio, mas eles são recebidos por Shima. Em meio a isso, Yukio toma uma decisão inesperada e Rin fica sozinho. Em meio a um novo poder que desperta, um novo caminho se abre para ele.
Rin volta para o passado e começa a acompanhar o passado de sua mãe, Yuri Egin. Em meio a isso, ele descobre como ela conheceu seu pai adotivo, Shiro.
Rin está no passado acompanhando Mephisto para descobrir mais sobre a Seção 13. Em meio a isso, ele testemunha o crescimento de seu pai de criação, Shiro e de sua mãe, enquanto descobre os segredos do Hospício.
Rin e Mephisto continuam a vagar pelo passado. Em meio a isso, acompanham as primeiras atividades de Shiro e Yuri Egin como exorcistas.
Yuri começa a trabalhar mais próxima de Shiro, após o desperar de So-005.
Satã se revela e desaparece. Shiro traz uma criança de uma missão e complica sua relação com Yuri.
Yuri tenta fugir com Satã, mas não consegue. Em seguida ela descobre que está grávida.
Enquanto demônios assolam o mundo, Shiemi de repente é levada para o Vaticano.
Yuri deu a luz ao primeiro filho, que está descontrolado. Satã busca por Yuri.
Satã vai em busca de Yuri. Mas Shiro está determinado a protegê-la.
Shiro encara a morte de Yuri enquanto as coisas começam a se resolver na Seção 13.
Depois da morte de Yuri, uma nova missão espera Shiro.
Rin vê os últimos acontecimentos na vida de Shiro e tem que decidir o que fazer.
